GIARDIASIS o GIARDIOSIS

Dra. Teresa Uribarren Berrueta
Departamento de Microbiología y Parasitología, Facultad de Medicina, UNAM
berrueta@unam.mx

Introducción.
Giardia duodenalis (Sín: G. lamblia; G. intestinalis) es el nombre del protozoo flagelado del phylum Sarcomastigophora, subphylum Mastigophora, agente causal de la giardiasis (Monis et al., 2009), una parasitosis de intestino delgado proximal, cosmopolita, que puede manifestarse como un síndrome diarreico agudo, crónico o intermitente. También existe el estado de portador asintomático.
De acuerdo a la nueva sistémica en taxonomía, basada en datos bioquímicos, genéticos, y estructurales, Giardia pertenece al Phylum Metamonada, Subphylum Trichozoa.
La giardiasis es la protozoosis entérica más frecuente en el mundo. Desde el año 2004 fue incluida como una "enfermedad descuidada" (neglected disease) en la iniciativa de la OMS.

Epidemiología.
Se estima que alrededor de 200 millones personas presentan la enfermedad en Asia, África, Latinoamérica, con 500 000 casos nuevos/año. (Thompson RCA. 2008), observándose un mayor grado de riesgo en la población pediátrica. Las más altas prevalencias se presentan en regiones tropicales y subtropicales, en las zonas rurales de países en desarrollo.
Desde 1960 la giardiasis se ha asociado a brotes epidémicos importantes en países altamente industrializados, por ingesta de agua contaminada y en guarderías. Actualmente, se reporta un aumento en el número de casos.
Afecta a diversos mamíferos, anfibios, reptiles y aves. Los animales domésticos y el ganado representan reservorios potenciales importantes de Giardia (se ha hecho mención de brotes zoonóticos aislados).
Se ha demostrado la contaminación de fuentes de agua, ya sea redes de agua potable, de superficie o recreativas con microorganismos, entre ellos ooquistes de Cryptosporidium y quistes de Giardia, lo cual significa un importante mecanismo de transmisión para humanos y animales.

Cabe resaltar que en México, la prevalencia (7.4 - 68.5%) e incidencia más altas se encuentran entre lactantes, preescolares y escolares.

- Pueden acceder a información epidemiológica en el Boletín de Epidemiología, disponible desde el año 2003 (Secretaría de Salud. CENAVECE).

Hasta ahora, los estudios moleculares han identificado 8 grupos genéticos o ensamblajes (A - H). Existe cierta confusión debido a que el empleo de los términos genotipo, ensamblaje, subensamblaje y subgenotipo en diversos trabajos de investigación, no es consistente. (Benere et al. 2012; Asher et al., 2012; Bonhomme et al. 2011).
Los subgrupos incluidos en los ensambles A y B tienen mayor potencial zoonótico y se encuentran tanto en humanos como en animales, en tanto que los otros seis (C - H) son huésped-específicos. En México se han identificado con mayor frecuencia los ensamblajes AI y AII de perros. (Ryan & Cacciò. 2013; Asher et al., 2012; Cacciòa et al., 2010; Monis et al., 2009; Eligio-García et al., 2008; Ponce-Macotela et al., 2005).

Epecies Ensamble Hospederos
G. duodenalis A

Humanos, otros primates y gran variedad de mamíferos

G. enterica B

Humanos, otros primates, perros, gatos, algunos animales silvestres

G. canis C/D

Perros, otros cánidos

G. bovis E

Ganado y otros animales ungulados

G. cati F

Gatos

G. simondi G

Ratas

G. muris -

Roedores

G. microti -

Algunos ratones de campo y ratas almizcleras

Especies de Giardia en mamíferos. Modificado de: Thompson RCA & Ash A (2016) y Thompson RCA & Monis P (2012).


Transmisión.
La enfermedad se contrae principalmente a través de alimentos y agua contaminados con materia fecal de hospederos infectados. No debe ser excluido el potencial zoonótico derivado de la convivencia con ganado lechero y animales de compañía infectados. (Ryan & Cacciò. 2013; Ballweber et al., 2010).
Otros mecanismos que deben considerarse son: Contacto directo, este agente también puede ser transmitido por contacto sexual, exposición oral-fecal, reportado sobre todo entre sujetos del sexo masculino, y a través de fomites. (Escobedo et al., 2014).
Los rotavirus, Cryptosporidium y Giardia han sido identificados como los principales agentes causales de episodios diarreicos en guarderías y asilos. La ubicuidad de Giardia es patente en ambientes urbanos, periurbanos y rurales en los que predominan higiene deficiente y hacinamiento.
Es importante considerar que existen a la venta diversos productos desinfectantes para eliminar bacterias, sin embargo, sólo algunos destruyen quistes y ninguno logra destruir huevos de helmintos (Soluciones desinfectantes. Información emitida por PROFECO en julio, 2007).

Morfología.
Giardia es un protozoo no invasivo, microaerofílico. Reside y se multiplica por división binaria en la superficie de las primeras porciones del intestino delgado, a un pH ligeramente alcalino que favorece su desarrollo y existe evidencia genética y epidemiológica sobre su capacidad de recombinación sexual. (Monis et al., 2009; Cacciòa et al., 2010).
Presenta dos formas: trofozoíto y quiste con un ciclo biológico sencillo. El trofozoíto prolifera (se multiplica) y el quiste es la forma infectante.

trofozoíto Giardia esquema

Los trofozoítos, formas vegetativas, miden 10 - 12 m de longitud, son piriformes, con superficie dorsal convexa y ventral cóncava. Sus movimientos en espiral dan la impresión de "una hoja de árbol que cae". Las estructuras internas que pueden apreciarse son: dos núcleos con endosoma, cuerpos medianos en número variable*, disco adhesivo, ventral, con estructura cóncava, rígida, en espiral, de ~9 m de diámetro, compuesto por microtúbulos y proteínas asociadas* ubicado en la mitad anterior ventral, con capacidad contráctil, y un paquete de axonemas con cuerpos basales en posición anterior con respecto a los núcleos, del cual derivan 4 pares de flagelos* (par anterior, dos pares laterales y par posterior) con el típico arreglo de microtúbulos 9+2. Carecen de mitocondrias y peroxisomas, y presentan mitosomas minúsculos <2 m y nucleolo. El retículo endoplásmico rugoso y Golgi son aparentes durante la secreción de componentes requerida para el enquistamiento.

En ambientes con restricción de oxígeno, la mitocondria ha sufrido modificaciones importantes en contenido y función, dando lugar a "organelos relacionados con la mitocondria" (mitochondrion-related organelles - MROs), entre ellos los mitosomas y los hidrogenosomas. Cuentan con estos organelos múltiples microorganismos parasitarios y de vida libre. Cabe mencionar a protistas anaeróbicos o microaerofílicos, como Entamoeba histolytica, Giardia intestinalis, Trichomonas vaginalis, Cryptosporidium parvum, Blastocystis hominis. El mitosoma de Giardia intestinalis presenta una importante reducción de proteínas y retiene una función mitocondrial: la biosíntesis de Fe/S. ( Heinza E & Lithgow T. 2012; Makiuchi T & Nozaki T. 2013; Nyindodo-Ogari et al., 2014).

Mitosomas de protozoos parásitos
Protozoos con mitosomas. Modificado de: Heinza E, Lithgow T. Back to basics: A revealing secondary reduction of the mitochondrial protein import pathway in diverse intracellular parasites. BBA - Molecular Cell Research.Feb 2013;1833(2): 295–303

* El citoesqueleto, necesario para la adhesión, desprendimiento y movimiento, tráfico intracelular, está compuesto principalmente por los 8 axonemas y sus cuerpos basales, los cuerpos medianos, el funis (capas de microtúbulos asociados a los axonemas de los flagelos caudales) y el disco adhesivo, en cuya composición se encuentran: alfa y beta tubulinas, giardinas, entre otras proteínas.

Morfología y movimiento de trofozoítos en los videos:
Giardia - trofozoito. Animación sencilla. 3D4Medical.
Giardia lamblia y Giardia swimming. YouTube.

Giardia disco ventral y flagelos en microscopía de barrido
Giardia vista dorsal y ventral microscopía barrido
Giardia sp. Trofozoítos. Microscopía de barrido: Se observa disco ventral, axonemas. Imágenes: Dra. Martha Ponce Macotela. Laboratorio de Parasitología Experimental del Instituto Nacional de Pediatría, México, D.F.

Los quistes, formas de resistencia, infectantes, ovales, miden entre 11-14 m de longitud y contienen 4 núcleos y estructuras residuales de la forma vegetativa (axonemas, restos de disco adhesivo y cuerpos medianos). La resistente pared quística está formada por una capa filamentosa externa y una capa membranosa interna. Su grosor es de 0.3 - 05 m. El principal carbohidrato del componente glicoprotéico externo es N-acetilgalactosamina (GalNAc).
Después de la ingestión, la exposición al ácido gástrico induce la activación del quiste en reposo. En respuesta al pH alcalino, las proteasas del intestino y señalizaciones propias del parásito, emerge una célula que se divide 2 veces sin replicación del DNA, produciendo eventualmente cuatro trofozoitos.
El enquistamiento inicia hacia la parte inferior del intestino delgado. La célula parasitaria detecta cambios en su hábitat y reponde formando una pared quística que le permite sobrevivir fuera del hospedero y hasta en agua fría cuando los quistes son eliminados con la materia fecal. Los quistes son transmitidos a otro hospedero, directamente, o a través de vehículos como agua y alimentos. Se estima que 10 - 100 quistes son suficientes como dosis infectiva. (Ankarklev et al., 2010; Einarsson et al., 2016).

Ciclo biológico.

Ciclo biológico del parásito Giardia duodenalis

Patogenia.

La giardiasis es una enfermedad diarreica multifactorial y diversos mecanismos están involucrados. Existe la evidencia de trabajos experimentales in vivo, in vitro y estudios sobre la infección en el humano, proceso en el que se encuentran involucrados aspectos inmunológicos y funcionales de hospedero y parásito (Cotton et al. 2011; Ortega-Pierres et al. 2009; Gerbaba et al., 2015; Einarsson et al., 2016):
- Acortamiento difuso de microvellosidades e inhibición de las enzimas del borde de cepillo, con adhesión de los parásitos y células CD8+; hipersecreción de aniones (Cl-, con malabsorción de glucosa, sodio y agua) e hipermotilidad intestinal (en conjunto con el aumento en la permeabilidad), e:
- Insuficiencia y disminución de la actividad de algunas enzimas digestivas (ej. lactasa, proteasas, lipasas).
- El factor mécanico: adhesión mediante el disco ventral, movimiento flagelar; Alteraciones en las funciones de la barrera intestinal a nivel de los complejos de unión entre células epiteliales - F-actina, zonula occludens -ZO-1, claudin-1, y a-actinina, (alteraciones en las uniones estrechas).
- Inducción de quimiocinas en células intestinales epiteliales de ratón (IECs), lo que atrae células inmunes, como células cebadas y dendríticas.
-
Inducción de apoptosis. Aumento en la apoptosis de los enterocitos; y aumento en el índice mitótico: rápido recambio celular (con células inmaduras). El tiempo de recambio celular normal es 3 - 6 días
- Deficiencia de arginina en in IECs, lo que da lugar a menor NO, detención del ciclo celular y apoptosis.

- Hiperplasia de las criptas y aumento en la secreción de moco.
- Cambios en la composición de la microbiota intestinal.
-
Las diferencias genéticas entre grupos de Giardia;
- Variación antigénica - proteínas de variación de superficie (VPSs).
- Edad, y estado nutricional del hospedero.
-
Competencia por productos del hospedero: sales biliares, colesterol y fosfolípidos; Giardia no sintetiza de novo fosfolípidos y esteroles celulares. (Cotton et al. 2011).
- Hiperplasia de las células caliciformes, lo que produce espacios celulares en la barrera epitelial. (Ponce-Macotela et al., 2008).
- Existen cinco reportes de giardiasis invasiva. Se requieren estudios para determinar el papel de los trofozoítos intraepiteliales de Giardia. (Martinez-Gordillo et al., 2014). En un trabajo de investigación posterior, se identificaron trofozoítos dentro del epitelio de intestino delgado de un paciente con intolerancia a la lactosa. También se demostró la invasión de trofozoítos en un modelo animal. (Reynoso-Robles et al., 2015).

Patología.
Alteraciones en el borde "en cepillo" de las microvellosidades intestinales.
Atrofia o acortamiento de vellosidades.
Hiperplasia de las criptas.
Incremento en la permeabilidad celular.
Inflamación de la mucosa.
Sobrecrecimiento de poblaciones bacterianas.

Espectro clínico.
El período de incubación es de 1 - 2 semanas. Los cuadros clínicos oscilan entre el estado de portador asintomático y las enfermedades aguda y crónica.

Un gran porcentaje de personas presenta infecciones asintomáticas, con malabsorción intestinal imperceptible, que se resuelven espontáneamente.

Entre las manifestaciones de la enfermedad aguda se encuentran: diarrea acuosa o pastosa, esteatorrea (evacuaciones grasosas, generalmente explosivas y fétidas), dolor epigástrico postprandial, anorexia, distensión abdominal, flatulencia y ocasionalmente, cefalea, febrícula, manifestaciones alérgicas (artralgias, mialgias, urticaria); la enfermedad puede resolverse en unas semanas, aún sin tratamiento, pero la presencia de parasitosis crónica es un hallazgo cada vez más frecuente, actualmente, a nivel mundial, asociada con síndrome de intestino irritable, alergias alimentarias y urticaria (Einarsson et al., 2016), asi como con diarrea recurrente, esteatorrea, evidencia bioquímica de malabsorción de grasas, lactosa y otros disacáridos, vitamina A y vitamina B12, disminución de peso y deficiencias en el crecimiento y desarrollo infantil.

Diagnóstico diferencial: Deben contemplarse rotavirus,adenovirus, Campylobacter, E. histolytica, Cryptosporidium, Escherichia coli enteropatógena, Strongyloides stercoralis, enfermedad celiaca, úlcera duodenal.

Diagnóstico.
- Antecedentes epidemiológicos y cuadro clínico.
- Observación microscópica de trofozoítos (en materia fecal acuosa - mediante el examen directo en fresco, con solución salina y lugol) y quistes (en materia fecal sólida o semisólida - se utilizan exámenes coproparasitoscópicos de concentración por flotación), estudios de baja sensibilidad y alta especificidad. Si resultan negativos, se opta por ELISA para captura de coproantígenos. (Secretaría de Salud, CENETEC, 2012).
- Técnicas basadas en la reacción en cadena de la polimerasa (PCR).
- Endoscopía con examen de contenido duodenal y biopsia intestinal son procedimientos seguros cuando son realizados por profesionales.

Giardia  quistes examen directo
Giardia trofozoitos examen directo
Giardia quiste tincion lugol


Tratamiento.
Metronidazol, albendazol, tinidazol (Escobedo et al., 2016), nitazoxanida, furazolidona, secnidazol.
Se están realizando estudios para dar apoyo científico al uso tradicional de plantas para el tratamiento de trastornos gastrointestinales infecciosos. Un trabajo reciente hace referencia a la actividad antigiardia de metabolitos y derivados semisintéticos de Heterotheca inuloides Cass (árnica). (Rodríguez-Chávez et al., 2015).

Vínculos.

- Elin Einarsson, Showgy Ma’ayeh, Staffan G Svärd. An up-date on Giardia and giardiasis. Current Opinion in Microbiology, December 2016;34: 47–52 http://dx.doi.org/10.1016/j.mib.2016.07.019
- Thompson RCA, Ash A. Molecular epidemiology of Giardia and Cryptosporidium infections. Infection, Genetics and Evolution, June 2016;40:315-323.
- Escobedo AA, Ballesteros J, González-Fraile E, Almiral P. A meta-analysis of the efficacy of albendazole compared with tinidazole as treatments for Giardia infections in children. Acta Tropica, Jan 2016;153:120–127 doi:10.1016/j.actatropica.2015.09.023
- Reynoso-Robles R, Ponce-Macotela M, Rosas-López LE, Ramos-Morales A, Martínez–Gordillo MN, González-Maciel A. The invasive potential of Giardia intestinalis in an in vivo model. Scientific Reports 5, Article no. 15168 (2015) doi:10.1038/srep15168
- Rodríguez-Chávez JL, Rufino-González Y, Ponce-Macotela M, Delgado G. In vitro activity of 'Mexican Arnica' Heterotheca inuloides Cass natural products and some derivatives against Giardia intestinalis. Parasitology. 2015 Apr;142(4):576-84. doi: 10.1017/S0031182014001619.
- Gerbaba TK, Gupta P, Rioux K, Hansen D, Buret AG. Giardia duodenalis-induced alterations of commensal bacteria kill Caenorhabditis elegans: a new model to study microbial-microbial interactions in the gut. Am J Physiol Gastrointest Liver Physiol, 2015;308:G550–G561. (Resumen).
- Nyindodo-Ogari L, Schwartzbach SD, Estraño CE. Giardia mitosomal protein import machinery differentially recognizes mitochondrial targeting signals. Infect Disord Drug Targets. 2014;14(1):23-9. (Resumen).
- Escobedo AA, Almirall P, Alfonso M, Cimerman S, Chacín-Bonilla L. Sexual transmission of giardiasis: a neglected route of spread? Acta Trop. 2014 Apr;132:106-11. doi: 10.1016/j.actatropica.2013.12.025.
- Martínez-Gordillo MN, González-Maciel A, Reynoso-Robles R, Montijo-Barrios E, Ponce-Macotela M. Intraepithelial giardia intestinalis: a case report and literature review. Medicine (Baltimore). 2014 Dec;93(29):e277. doi: 10.1097/MD.0000000000000277.
- Ryan U, Cacciò SM. Zoonotic potential of Giardia. Review Article. Int J Parasitol, November 2013;43(12–13):943-956.
- Makiuchi T, Nozaki T. Highly divergent mitochondrion-related organelles in anaerobic parasitic protozoa. Biochimie. 2013 Dec 4. pii: S0300-9084(13)00427-6. doi: 10.1016/j.biochi.2013.11.018.
- Heinza E, Lithgow T. Back to basics: A revealing secondary reduction of the mitochondrial protein import pathway in diverse intracellular parasites. BBA - Molecular Cell Research. Feb 2013;1833(2):295–303 http://dx.doi.org/10.1016/j.bbamcr.2012.02.006

- Prevención, diagnóstico y tratamiento farmacológico de la giardiasis en niños y adolescentes de 1 a 18 años en el primer y segundo nivel de atención. México, SS, 2012. En: http://www.cenetec.salud.gob.mx/interior/catalogoMaestroGPC.html
- R.C.A. Thompson RCA, Monis P. Giardia — from genome to proteome. Adv. Parasitol. 2012;78:57–95.
- Maia-Brigagão C, Morgado-Díaz JA, De Souza W. Giardia disrupts the arrangement of tight, adherens and desmosomal junction proteins of intestinal cells.
Parasitol Int, June 2012; 61(2): 280–287.
- Asher AJ, Waldron LS, Power ML. Evaluation of a PCR protocol for sensitive detection of Giardia intestinalis in human faeces.
Parasitology Research 2012;110 (2): 853-858.
- Benere E, Van Assche T, Van Genneken C, Peulen O, Cos P, Maes L. Intestinal growth and pathology of Giardia duodenalis assemblage subtype AI, AII, B and E in the gerbil model. Parasitology (2012)139:424–433. doi:10.1017/S0031182011002137
- Asher AJ, Waldron LS, Power ML. Rapid identification of Giardia duodenalis assemblages in NSW using terminal-restriction fragment length polymorphism. Parasitology 2012;139 (8): 1005-1013.
- Bonhomme J, Le Goff L, Lemée V, Gargala G, Ballet J-J, Favennec L. Limitations of tpi and bg genes sub-genotyping for characterization of human Giardia duodenalis isolates. Parasitol Int 2011;60 (3): 327-330.
- Cotton JA, Beatty JK, Buret AG. Invited Review. Host parasite interactions and pathophysiology in Giardia infections. Int J Parasitol, 1 August 2011;41(9)925-933 doi:10.1016/j.ijpara.2011.05.002
- Cacciòa SM, Sprong H. Giardia duodenalis: Genetic recombination and its implications for taxonomy and molecular epidemiology. Exp Parasitol, Jan 2010;124(1):107-112 doi:10.1016/j.exppara.2009.02.007
- Dawson SC, House SA. Life with eight flagella: flagellar assembly and division in Giardia.Curr Opin Microbiol. 2010 Aug;13(4):480-90. doi:10.1016/j.mib.2010.05.014
- Ankarklev J, Jerlström-Hultqvist J, Ringqvist E, Troell K, Svrd SG. Review. Behind the smile: cell biology and disease mechanisms of Giardia species. Nat Rev Microbiol (online 19 April 2010). doi:10.1038/nrmicro2317
- Plutzer J, Ongerth J, Karanis P. Giardia taxonomy, phylogeny and epidemiology: Facts and open questions. Int J Hyg Envir Heal, Sept 2010;213(5):321-333 doi:10.1016/j.ijheh.2010.06.005
- Carranza PG, Lujan HD. New insights regarding the biology of Giardia lamblia. Microbes Infect, 2010;12(1):71-80. doi:10.1016/j.micinf.2009.09.008
- Ballweber LR, Xiao L, Bowman DD, Kahn G, Cama VA. Review.Giardiasis in dogs and cats: update on epidemiology and public health significance. Trends Parasitol, Apr 2010;26(4):180-189. doi:10.1016/j.pt.2010.02.005
- Cacciòa SM, and Hein Sprong. Giardia duodenalis: Genetic recombination and its implications for taxonomy and molecular epidemiology. Exp Parasitol, Jan 2010;124(1):107-112. doi:10.1016/j.exppara.2009.02.007
- Jean-François Rossignol. Cryptosporidium and Giardia: Treatment options and prospects for new drugs. Exp Parasitol, Jan 2010;124(1):45-53. doi:10.1016/j.exppara.2009.07.005
- GiardiaDB. The Eukaryotic Pathogen genome resource (EuPathDB). Base de datos del genoma.
- Cedillo-Rivera R, Leal YA, Yépez-Mulia L, Gómez-Delgado A, Ortega-Pierres G, Tapia-Conyer R, Muñoz O. Seroepidemiology of giardiasis in Mexico. Am J Trop Med Hyg. 2009 Jan;80(1):6-10.
- Ortega-Pierres G, Smith HV, Cacci S, Thompson RC. Review. New tools provide further insights into Giardia and Cryptosporidium biology. Trends Parasitol, Sept 2009; 25(9):410-416.
- Victor Midlej and Marlene Benchimol. Giardia lamblia behavior during encystment: How morphological changes in shape occur. Parasitol Int, Mar 2009;58(1):72-80.
- Monis PT, Caccio SM, and Thompson RCA. Variation in Giardia: towards a taxonomic revision of the genus. Trends Parasitol, Feb 2009; 25(2):93-100.
- Prucca CG, Slavin I, Quiroga R, Elías EV, Rivero FD, Saura A, Carranza PG, Luján HD. Antigenic variation in Giardia lamblia is regulated by RNA interference. Nature. 2008 Dec 11;456(7223):750-4. doi:10.1038/nature07585
- Brian J. Harrington. Microscopy of 4 Pathogenic Enteric Protozoan Parasites: A Review. Lab Medicine 2008 39:231-238. doi:10.1309/83G3PE2H1V2NY9FK
- Ponce-Macotela M, González-Maciel A, Reynoso-Robles R, Martínez-Gordillo M. Goblet cells: are they an unspecific barrier against Giardia intestinalis or a gate? Parasitol Res 2008;102(3):509-513.
- Jiménez-García LF, Zavala G, Chávez-Munguía B, Ramos-Godínez MP, López-Velázquez G, Segura-Valdez ML, Montañez C, Hehl AB, Argüello-García R, Ortega-Pierres G. Identification of nucleoli in the early branching protist Giardia duodenalis. Int J Parasitol Sept 2008;38(11):1297-1304.
- Thompson RCA. Giardiasis: Conceptos modernos sobre su control y tratamiento. Ann Nestle 2008;66:23-29.
doi: 10.1159/000151270 (en español, en formato PDF).
- Eligio-García L, Cortes-Campos A, Cota-Guajardo S, Gaxiola S, Jiménez-Cardoso E. Frequency of Giardia intestinalis assemblages isolated from dogs and humans in a community from Culiacan, Sinaloa, Mexico using -giardin restriction gene. Vet Parasitol 2008;156(3-4):205-209.
- Cacci SM, Ryan U. Review. Molecular epidemiology of giardiasis. Mol Biochem Parasit, Aug 2008; 160(2):75-80. doi:10.1016/j.molbiopara.2008.04.006
- Vahab Ali and Tomoyoshi Nozaki. Current Therapeutics, Their Problems, and Sulfur-Containing-Amino-Acid Metabolism as a Novel Target against Infections by "Amitochondriate" Protozoan Parasites. Clin Microbiol Rev, Jan 2007;20(1):164-187.
- Avila-Rodríguez EH, Avila-Rodríguez A, Araujo-Contreras JM, Villarreal-Martínez A, Douglas T. Factores asociados a parasitosis intestinal en niños de la consulta ambulatoria de un hospital asistencial. Rev Mex Pediatr 2007; 74 (1): 5-8.
- Stark D, van Hal S, Marriott M, Ellis J, Harkness J. Irritable bowel syndrome: A review on the role of intestinal protozoa and the importance of their detection and diagnosis. Int J Parasitol, Jan 2007;37(1):11-20. doi:10.1016/j.ijpara.2006.09.009
- Roxström-Lindquist K, Palm D, Reiner D, Ringqvist E, Svrd SG. Giardia immunity an update. Trends Parasitol, Jan 2006; 22(1):26-31.
- Ponce-Macotela M, Peralta-Abarca GE, Martínez-Gordillo MN. Giardia intestinalis and other zoonotic parasites: Prevalence in adult . Vet Parasitol,
15 Jul 2005;131(1-2):1-4.

Hecho en México, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), todos los derechos reservados 2011. Esta página puede ser reproducida con fines no lucrativos, siempre y cuando no se mutile, se cite la fuente completa y su dirección electrónica. De otra forma requiere permiso previo por escrito de la institución. Créditos

Sitio web administrado por: Dra. Teresa Uribarren Berrueta. Contacto